El Ateneum se inaugura en noviembre de 1887. El Profesor Carl Gustaf Estlander, concibe el proyecto como el «hogar de las artes», especialmente dedicada a la organización de exposiciones de arte de la Finnish Art Society (fundada en 1846). En un inicio, el Ateneo estaba parcialmente dedicado a la Escuela de Dibujo de la Finnish Art Society y la otra parte a la Escuela de Artes aplicadas; así como, las colecciones de artesanías y diseño de la Finnish Art Society.
El edificio ha sido constantemente renovado a lo largo del tiempo, tras lo cual, se han ido incorporando nuevas infraestructuras como el auditorio, los talleres, la librería y la cafetería. Actualmente, el Ateneo cumple diversas funciones: alberga el Museo de Arte Finés, los archivos centrales de arte, la colección de fotografía, los archivos de prensa y una biblioteca especializada en arte.